האוצר הראשי של המוזיאון היה ג' איליף, שחשב, יחד עם אחרים, שהמוזיאון צריך לשמש גם מוזיאון אתנוגרפי שיציג גם את הפולקלור הפלסטיני. ברסטד התנגד לגישה זו, ובתמיכתו של רוקפלר הבן נוסחה דרישה מפורשת שהמוזיאון ישמש כמוזיאון ארכיאולוגי בלבד ולא יוצגו בו נושאים היסטוריים, ביולוגיים או אתנוגרפיים. אחד מרגעי המחלוקת קשור ברצונו של איליף להציב ציר זמן המתאר את התפתחותו של האדם הקדמון. הסוגיה הופנתה לוועדת מומחים ואלה נצמדו לדרישתו של רוקפלר שהמוזיאון ישמש רק כמוזיאון לארכיאולוגיה והצעתו של איליף נדחתה.
התצוגה תוכננה באופן כרונולוגי בשני האולמות עיקריים, שבהם מוצגים חפצים החל מהתקופות הפרהיסטוריות וכלה בימי הביניים. האוסף עצמו נבנה באופן מקרי והוא מייצג את החפצים הארכיאולוגיים העיקריים שנתגלו בחפירות המרכזיות שנערכו ברחבי ארץ-ישראל בראשית המאה העשרים. הויטרינות מסודרות באופן סימטרי ובהן מוצגים החפצים המיועדים לקהל; בארונית שמתחת לויטרינות מאוחסנים חפצים אחרים שמקורם באותן החפירות.